Response of soybean crop to nitrogen fixation in copper-contaminated soil

Authors

DOI:

https://doi.org/10.5433/1679-0359.2022v43n5p2339

Keywords:

Bradyrhizobium japonicum, GlycGlycine max L. ine max L. , Heavy metal.

Abstract

Copper (Cu) is an essential heavy metal for plants at adequate rates, but can be toxic to agricultural species at elevated levels. However, the use of nitrogen-fixing bacteria can be an alternative for growing soybean in Cu-contaminated areas. Tolerance to excess Cu by the roots occurs through immobilization of Cu in the cell wall, exclusion from or restricted uptake, and compartmentalization in the vacuole with soluble complexes. The objective of this study was to determine the influence of the use of fixing bacteria on the development, physiological response, and bioaccumulation of Cu in soybean cultivated in contaminated soil. The experiment was laid out in a completely randomized design, in a 7 × 2 factorial arrangement corresponding to seven rates of Cu (0, 80, 160, 240, 320, 400, and 480 mg kg-1 of soil) and two inoculation possibilities (with Bradyrhizobium japonicum and without inoculation [control]), in eight replicates. The following variables were evaluated: shoot height; stem diameter; number of grains per plant; shoot and root dry weights; leaf area; specific root surface area; Cu contents in the shoot, root, and grains; translocation factor; tolerance index; bioconcentration factor; bioaccumulation coefficient; chlorophyll parameters; and number and dry weight of nodules. Inoculation with B. japonicum increases the physiological traits of plant height, specific root surface area, and grain yield in soybean grown in Cu-contaminated soil. Soybean has low efficiency in translocating Cu to the shoot; however, the copper content in the grain makes it impossible to recommend the cultivation of this crop in soil contaminated with this metal.

Author Biographies

Daiane Sartori Andreola, Universidade Federal de Santa Maria

M.e in Agronomy, Universidade Federal de Santa Maria, UFSM, Frederico Westphalen, RS, Brazil.

Juliano de Oliveura Stumm, Universidade Federal de Santa Maria

M.e in Agronomy, Universidade Federal de Santa Maria, UFSM, Frederico Westphalen, RS, Brazil.

Daniel Erison Fontanive, Universidade Federal de Santa Maria

Master Studant of the Postgraduat Program in Agronomy, Agriculture and Environment, UFSM, Frederico Westphalen, RS, Brazil.

Djavan Antônio Coinaski, Universidade Federal de Santa Maria

M.e in Agronomy, Universidade Federal de Santa Maria, UFSM, Frederico Westphalen, RS, Brazil.

Ricardo Turchetto, Universidade Federal de Santa Maria

Masters Studant of the Postgraduat Program in Science and Environmental Technology, UFSM, Frederico Westphalen, RS, Brazil.

Juliano Borela Magalhães, Universidade Federal de Santa Maria

Masters Studant of the Postgraduat Program in Agronomy, Agriculture and Environment, UFSM, Frederico Westphalen, RS, Brazil.

Clovis da Ros, Universidade Federal de Santa Maria

Prof. Dr., Departament of Department of Agronomic and Environmental Sciences, Graduate Program in Agronomy, Agriculture and Environment and Program in Science and Environmental Technology, UFSM, RS, Brazil.

Rodrigo Ferreira da Silva, Universidade Federal de Santa Maria

Prof. Dr., Departament of Department of Agronomic and Environmental Sciences, Graduate Program in Science and Environmental Technology, UFSM, Frederico Westphalen, RS, Brazil.

Eduardo Lorensi de Souza, Universidade Estadual do Rio Grande do Sul

Prof. Dr., Department of the Department of Agronomy and Environmental Management, Universidade Estadual do Rio Grande do Sul, UERGS, Three Step, RS, Brazil.

Sinara Barros, Universidade Federal de Santa Maria

Masters Studants of the Postgraduat Program in Agronomy, Agriculture and Environment, UFSM, Frederico Westphalen, RS, Brazil.

Ana Paula da Silva, Universidade Federal de Santa Maria

Agronomy Student, UFSM, Frederico Westphalen, RS, Brazil.

References

Adami, M., Hastenreiter, F. A., Flumignan, D. L., & Faria, R. T. (2008). Estimativa de área de folíolos de soja usando imagens digitais e dimensões foliares. Bragantia, 67(4), 1053-1058. doi: 10.1590/S0006-87052008000400030 DOI: https://doi.org/10.1590/S0006-87052008000400030

Ambede, J. G., Netondo, G. W., Mwai, G. N., & Musyimi, D. M. (2012). NaCl salinity affects germination, growth, physiology, and biochemistry of bambara groundnut. Brazilian Society of Plant Physiology, 24(3), 151-160. doi: 10.1590/S1677-04202012000300002 DOI: https://doi.org/10.1590/S1677-04202012000300002

Ambrosini, V. G., Rosa, D. J., Basso, A., Borghezan, M., Pescador, R., Miotto, A., Melo, G. W. B., Soares, C. R. F. S., Comin, J. J., & Brunetto, G. (2017). Liming as an ameliorator of copper toxicity in black oat (Avena strigosa Schreb.). Journal of Plant Nutrition, 40(3), 404-416. doi: 10.1080/01904167.2016.1240 203 DOI: https://doi.org/10.1080/01904167.2016.1240203

Andreazza, R., Camargo, F. A. O., Antoniolli, Z. I., Quadro, M. S., & Barcelos, A. A. (2013). Biorremediação de áreas contaminadas com cobre. Revista de Ciências Agrárias, 36(2), 127-136. doi: 10.19084/rca.16290

Angle, J. S. M., McGrath, S. P., Chaudri, A. M., Chaney, R. L., & Giller, K. E. (1993). Inoculation effects on legumes grown in soil previously treated with sewage sludge. Soil Biology and Biochemistry, 25(5), 575-580. doi: 10.1016/0038-0717(93)90196-I DOI: https://doi.org/10.1016/0038-0717(93)90196-I

Agência Nacional de Vigilância Sanitária (1998). Portaria N º 685, de 27 de agosto de 1998. Regulamento técnico: princípios gerais para o estabelecimento de níveis máximos de contaminantes químicos em alimentos. D.O.U. - Diário Oficial da União; Poder Executivo, de 28 de agosto de 1998.

Bizarro, M. J. (2008). Simbiose e variabilidade de estispes de Bradyrhizobium associadas à cultura da soja em diferentes manejos de solo. Tese de doutorado, Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS, Brasil. http://hdl.handle.net/10183/14349

Bochicchio, R., Sofo, A., Terzano, R., Gattullo, C. E., Amato, M., & Scopa, A. (2015). Root architecture and morphometric analysis of Arabidopsis thaliana grown in Cd/Cu/Zn-gradient agar dishes: a new screening technique for studying plant response to metals. Plant Physiology and Biochemistry, 91(1), 20-27. doi: 10.1016/j.plaphy.2015.03.010 DOI: https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2015.03.010

Bossolani, J. W., Poloni, N. M., Lazarini, E., Bettiol, J. V. T., Fischer, J. A., Fº., & Negrisoli, M. M. (2018). Development of RR soybean in function of glyphosate doses and Bradyrhizobium inoculation. Revista Brasileira de Engenharia Agrícola e Ambiental, 22(12), 854-858. doi: 10.1590/1807-1929/agriambi. v22n12p854- 858 DOI: https://doi.org/10.1590/1807-1929/agriambi.v22n12p854-858

Braccini, A. L., Mariucci, G. E. G., Suzukawa, A. K., Lima, L. H. S., & Piccinin, G. G. (2016). Co-inoculação e modos de aplicação de Bradyrhizobium japonicum e Azospirillum brasilense e adubação nitrogenada na nodulação das plantas e rendimento da cultura da soja. Scientia Agraria Paranaensis, 15(1), 27-35. doi: 10.18188/sap.v15i1.10565 DOI: https://doi.org/10.18188/1983-1471/sap.v15n1p27-35

Bulegon, L. G., Rampim, L., Klein, J., Kestring, D., Guimarães, V. F., Battistus, A. G., & Inagaki, A. M. (2016). Componentes de produção e produtividade da cultura da soja submetida à inoculação de Bradyrhizobium e Azospirillum. Terra Latinoamericana, 34(2), 169-176. http://www.scielo.org.mx/pdf/ tl/v34n2/2395-8030-tl-34-02-00169.pdf

Cancian, M. (2018). Aplicação de cobre na cultura da soja em solos com altos teores de fósforo. Dissertação de mestrado, Universidade Federal de Santa Maria, Santa Maria, RS, Brasil. https://repositorio.ufsm br/ bitstream/handle/1/13823/DIS_PPGCS_2018_CANCIAN_MATEUS.pdf?sequence=1&isAllowed=y

Cambrollé, J., García, J. L., Ocete, R., Figueroa, M. E., & Cantos, M. (2013). Growth and photosynthetic responses to copper in wild grapevine. Chemosphere, 93(2), 294-301. doi: 10.1016/j.chemosphere.2013. 04.080 DOI: https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2013.04.080

Cambrollé, J., García, J. L., Figueroa, M. E., & Cantos, M. (2015). Evaluating wild grapevine tolerance to copper toxicity. Chemosphere, 120(1), 171-178. doi: 10.1016/j.chemosphere.2014.06.044 DOI: https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2014.06.044

Castro, R., & Roll, R. J. (2020). Seleção de estirpes de rizóbios resistentes ao cobre com potencial para aplicação em biorremediação. Anais do Salão Internacional de Ensino, Pesquisa e Extensão, Santana do Livramento, RS, Brasil.

Coinaski, D. A. (2019). Ectomicorrização e composto de água residuária de suinocultura no crescimento de Ilex paraguariensis a. st.-hil. cultivada em solo contaminado com cobre. Dissertação de mestrado, Universidade Federal de Santa Maria, Frederico Westphalen, RS, Brasil. https://repositorio.ufsm.br/ bitstream/handle/1/19019/DIS_PPGAGRONOMIA_2019_COINASKI_DJAVAN.pdf?sequence=1&isAllowed=y

Conselho Nacional do Meio Ambiente (2009). Resolução nº 420, de 28 de dezembro de 2009. Retificada em 2012. DOU nº 249, de 30/12/2009. https://cetesb.sp.gov.br/solo/wp-content/uploads/sites/18/2014/12/ CONAMA-420-09.pdf

Dechen, A. R., & Nachtigall, G. R. (2006). Micronutrientes. In M. S. Fernandes (Ed.), Nutrição mineral de plantas (pp. 328-352). Viçosa, MG: Sociedade Brasileira de Ciência do Solo.

Empresa Brasileira De Pesquisa Agropecuária (2017). Manual de métodos de análise de solo (3a ed. rev. ampl.). EMBRAPA.

FALKER (2008). Automação agrícola. Manual do medidor eletrônico de teor clorofila (ClorofiLOG/CFL 1030). https://www.falker.com.br/suporte-CFL1030.php

Ferreira, D. F. (2019). Sisvar: a computer analysis system to fixed effects split plot type designs. Revista Brasileira de Biometria, 37(4), 529-535. doi: 10.28951/rbb.v37i4.450 DOI: https://doi.org/10.28951/rbb.v37i4.450

Fuksová, Z., Száková, J., & Tlustoš, P. (2009). Effects of co-cropping on bioaccumulation of trace elements in Thlaspi caerulescens and Salix dasyclados. Plant, Soil and Environment, 55(11), 461-467. doi: 10. 17221/42/2009-PSE. https://www.agriculturejournals.cz/publicFiles/42_2009-PSE.pdf DOI: https://doi.org/10.17221/42/2009-PSE

Gitti, D. C. (2015). Inoculação e coinoculação na cultura da soja. In C. Pitol, D. C. Gitti, J. F. J. Grigoli, A. L. F. Lourenção, & A. M. Melotto (Eds.), Tecnologia e produção: soja 2014/2015 (pp. 15-28). Maracaju, MS: Fundação MS.

Hugen, C., Miquelluti, D. J., Campos, M. L., Almeida, J. A. D., Ferreira, É. R., & Pozzan, M. (2013). Cu and Zn contents in soil profiles of different lithologies in Santa Catarina. Revista Brasileira de Engenharia Agrícola e Ambiental, 17(6), 622-628. doi: 10.1590/S1415-43662013000600008 DOI: https://doi.org/10.1590/S1415-43662013000600008

Hungria, M. (2011). Inoculação com Azospirillum brasilense: inovação em rendimento a baixo custo. EMBRAPA Soja. http://www.infoteca.cnptia.embrapa.br/infoteca/handle/doc/879471

Jorge, L. A. C., & Silva, D. J. C. B. (2010). Safira: manual de utilização. EMBRAPA Instrumentação Agropecuária. https://ainfo.cnptia.embrapa.br/digital/bitstream/item/77135/1/manual-safira-2013.PDF

Kukkola, E., Rautio, P., & Huttunen, S. (2000). Stress indications in copper- and nickelexposed Scots pine seedlings. Environmental and Experimental Botany, 43(3), 197-210. doi: 10.1016/S0098-8472(99)00057-X DOI: https://doi.org/10.1016/S0098-8472(99)00057-X

Kulikova, A. L., Kuznetsova, N. A., & Kholodova, V. P. (2011). Effect of copper excess in environment on soybean root viability and morphology. Russian Journal of Plant Physiology, 58(5), 836-843. doi: 10. 1134/S102144371105013X DOI: https://doi.org/10.1134/S102144371105013X

Lasat, M. M. (2002). Phytoextraction of toxic metals: a review of biological mechanisms. Journal of Environmental Quality, 31(1), 109-120. doi: 10.2134/jeq2002.1090 DOI: https://doi.org/10.2134/jeq2002.1090

Lux, A., Šottníková, A., Opatrná, J., & Greger, M. (2004). Differences in structure of adventitious roots in Salix clones with contrasting characteristics of cadmium accumulation and sensitivity. Physiologia Plantarum, 120(4), 537-545. doi: 10.1111/j.0031-9317.2004.0275.x DOI: https://doi.org/10.1111/j.0031-9317.2004.0275.x

Long, S. R., Kahn, M., Seefeldt, L., Tsay, Y., & Kopriva, S. (2015). Nitrogen and Sulfur. In B.B. Buchanan, W. Gruissem, & R. L. Jones (Eds.), Biochemistry and molecular biology of plants (pp. 711-767). Rockville, MD: American Society of Plant Physiologists.

Magalhães, W. A., Megaioli, T. G., Freddi, O. S., & Santos, M. A. (2015). Quantificação de nutrientes em sementes de soja. Revista de Ciências Agroambientais, 13(2), 95-100. doi: 10.5327/rcaa.v13i2.1189 https://periodicos.unemat.br/index.php/rcaa/article/view/1189/1263

Manteli, C., Rosa, G. M. da, Carneiro, L. V., Possenti, J. C., Stefeni, A. R., & Schneider, F. L. (2019). Inoculação e coinoculação de sementes no desenvolvimento e produtividade da cultura da soja. Revista Cultivando o Saber, 12(2), 1-11. http://177.53.200.37/index.php/cultivando/article/view/925/849

Marques, D. M. (2016). Morfofisiologia de espécies arbóreas expostas ao cobre. Dissertação de mestrado, Universidade Federal de Alfenas, Alfenas, MG, Brasil. http://bdtd.unifal-mg.edu.br:8080/bitstream/tede/ 815/5/Disserta%c3%a7%c3%a3o%20de%20Daniele%20Maria%20Marques.pdf

Matsuda, A., Moreira, F. M. S., & Siqueira, J. O. (2002). Sobrevivência de Bradyrhizobium e Azorhizobium em misturas de solo contaminadas com metais pesados. Revista Brasileira de Ciência do Solo, 26(1), 249-256. doi: 10.1590/S0100-06832002000100026 DOI: https://doi.org/10.1590/S0100-06832002000100026

McGrath, S. P., & Zhao, F. J. (2003). Phytoextraction of metals and metalloids from contaminated soils. Current Opinion in Biotechnology, 14(3), 277-282. doi: 10.1016/S0958-1669(03)00060-0 DOI: https://doi.org/10.1016/S0958-1669(03)00060-0

Mendes, I. C., Reis, J. F. B., & Cunha, M. H. (2010). 20 perguntas e respostas sobre fixação biológica de nitrogênio. EMBRAPA Cerrados-Documentos. https://ainfo.cnptia.embrapa.br/digital/bitstream/item/77 770/1/doc-281.pdf

Mendoza, D. G., Gil, F. E., Garcia, F. E., Santamaría, J. M., & Perez, O. Z. (2013). Copper stress on photosynthesis of Black mangle (Avicennia germinans). Anais da Academia Brasileira de Ciências, 85(2), 665-670. doi: 10.1590/S0001-37652013000200013 DOI: https://doi.org/10.1590/S0001-37652013000200013

Negrini, A. (2017). Amenizante orgânico e micorrizas arbusculares em mudas de eucalipto cultivadas em solo contaminado com cobre. Dissertação de mestrado, Universidade Federal de Santa Maria, Frederico Westphalen, RS, Brasil. https://repositorio.ufsm.br/bitstream/handle/1/13685/DIS_PPGAAA_2017_ NEGRINI_ALEX.pdf?sequence=1&isAllowed=y

Oliveira, F. K. D. (2018). Potencial de espécies vegetais à fitorremediação de solo contaminado com cobre. Tese de doutorado, Universidade Federal da Paraíba, Areia, PB, Brasil. https://repositorio.ufpb.br/jspui/ bitstream/123456789/14263/1/TA187.pdf

Panou-Filotheou, H., Bosabalidis, A. M., & Karataglis, S. (2001). Effects of copper toxicity on leaves of oregano (Origanum vulgare subsp. hirtum). Annals of Botany, 88(2), 207-214. doi: 10.1006/anbo.2001. 1441 DOI: https://doi.org/10.1006/anbo.2001.1441

Pereira, C. S., Monteiro, E. B., Botin, A. A., Manhaguanha, T. J., & Braulino, D. (2016). Diferentes vias, formas e doses de aplicação de Bradyrhizobium japonicum na cultura da soja. Global Science and Technology, 9(1), 56-67. doi: 10.14688/1984-3801/gst.v9n1p56-67 https://www.researchgate.net/ profile/ Emanoeli Monteiro/publication/312080845_Diferentes_Vias_Formas_e_Doses_de_Aplicacao_de_ Bradyrhizobium_japonicum_na_Cultura_da_Soja/links/588e6e3daca272fa50e09b10/Diferentes-Vias-Formas-e-Doses-de-Aplicacao-de-Bradyrhizobium-japonicum-na-Cultura-da-Soja.pdf DOI: https://doi.org/10.14688/1984-3801/gst.v9n1p56-67

Pulford, I. D., & Watson, C. (2003). Phytoremediation of heavy metal-contaminated land by trees a review. Environment International, 29(4), 529-540. doi: 10.1016/S0160-4120(02)00152-6 DOI: https://doi.org/10.1016/S0160-4120(02)00152-6

Santos, H. G., Jacomine, P. K. T., Anjos, L. H. C., Oliveira, V. A., Lumbreras, J. F., Coelho, M. R., & Cunha, T. J. F. (2018). Sistema brasileiro de classificação de solos. EMBRAPA Solos. (INFOTECA-E). http://www.infoteca.cnptia.embrapa.br/infoteca/handle/doc/1094003

Scheid, D. L., Marco, R., Silva, R. F., Ros, C. O., Grolli, A. L., & Missio, E. L. (2018). Turfa como indutor do crescimento e tolerância de Erythrina crista-galli em solo contaminado com zinco. Revista de Ciências Agrárias, 41(4), 924-932. doi: 10.19084/RCA17217

Schwalbert, R. (2018). Respostas fisiológicas de genótipos de soja (glycine max (l.) Merrill) em relação aos níveis de cobre. Dissertação de mestrado, Universidade Federal de Santa Maria, Santa Maria, RS, Brasil. https://repositorio.ufsm.br/bitstream/handle/1/18734/DIS_PPGAGRONOMIA_2018_SCHWALBERT_RAISSA.pdf?sequence=1&isAllowed=y

Silva, F. C. (2009). Manual de análises químicas de solos, plantas e fertilizantes. EMBRAPA Informação Tecnológica.

Silva, J. C. (2019). Desenvolvimento e capacidade fitoextratora de plantas agrícolas cultivadas em solo com diferentes texturas e teores de cobre. Dissertação de mestrado, Universidade Federal de Santa Maria, Frederico Westphalen, RS, Brasil. https://repositorio.ufsm.br/bitstream/handle/1/17056/DIS_ PPGAGRONOMIA_2019_SILVA_JULIANO.pdf?sequence=1&isAllowed=y

Sociedade Brasileira de Ciência do Solo – Núcleo Regional Sul. Comissão de Química e Fertilidade do Solo do Estado do Rio Grande do Sul e Santa Catarina (2016). Manual de calagem e adubação para os Estado do Rio Grande do Sul e Santa Catarina (11a ed.). SBCS-CQFS-RS/SC.

Tejo, D. P., Fernandes, C. H. S., & Buratto, J. S. (2019). Soja: fenologia, morfologia e fatores que interferem na produtividade. Revista Científica Eletrônica de Agronomia da FAEF, 35(1), 1-9. http://faef.revista.inf.br/imagens_arquivos/arquivos_destaque/hw9EU5Lusw7rZZH_2019-6-19-14-11-1. pdf

United States Environmental Protection Agency (1996). Method 3050 B: acid digestion of sediments, sludges, and soils. USEPA.

Yang, Y., Sun, C., Yao, Y., Zhang, Y., & Achal, V. (2011). Growth and physiological responses of grape (Vitis vinifera “Combier”) to excess zinc. Acta Physiologiae Plantarum, 33(4), 1483-1491. doi: 10.1007/s11738-010-0687-3 DOI: https://doi.org/10.1007/s11738-010-0687-3

Yruela, I. (2013). Transition metals in plant photosynthesis. Metallomics, 5(9), 1090-1109. doi: 10.1039/c3mt00086a DOI: https://doi.org/10.1039/c3mt00086a

Yoon, J., Cao, X., Zhou, Q., & Ma, L. Q. (2006). Accumulation of Pb, Cu, and Zn in native plants growing on a contaminated Florida site. Science of the Total Environment, 368(2-3), 456-464. doi: 10.1016/j.scitotenv.2006.01.016 DOI: https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2006.01.016

Downloads

Published

2022-11-17

How to Cite

Andreola, D. S., Stumm, J. de O., Fontanive, D. E., Coinaski, D. A., Turchetto, R., Magalhães, J. B., … Silva, A. P. da. (2022). Response of soybean crop to nitrogen fixation in copper-contaminated soil. Semina: Ciências Agrárias, 43(5), 2339–2358. https://doi.org/10.5433/1679-0359.2022v43n5p2339

Issue

Section

Articles

Most read articles by the same author(s)

1 2 > >>