Perfil de resistência em Escherichia coli isoladas de carcaças de frango provenientes de sistemas de produção convencional, livre de antibióticos e orgânico

Autores

DOI:

https://doi.org/10.5433/1679-0359.2022v43n5p2093

Palavras-chave:

Restrição de antibióticos, Animais de produção, Saúde pública, Sistemas de produção alternativa.

Resumo

A resistência antimicrobiana (AMR) é uma preocupação crescente para a saúde humana e animal. A discussão pública dessas questões tem contribuído para o aumento da demanda por alimentos produzidos sem o uso de antibióticos. No entanto, estudos que comparem os perfis de resistência antimicrobiana de bactérias em alimentos oriundos de sistemas agrícolas com restrição ao uso de antimicrobianos ainda são escassos. O objetivo deste estudo foi avaliar o perfil de resistência antimicrobiana em Escherichia coli genérica isolada de carcaças de frangos inteiros oriundos de sistemas de criação com e sem restrições ao uso de antimicrobianos. Para tanto, três grupos de cepas de E. coli foram formados: (GC) isolados de carcaças de frangos criados no sistema convencional - sem restrição de uso de antimicrobianos (n=72); (GL) isolados de frangos de sistemas certificados sem uso de antimicrobianos (n=72); (GO) de frangos originados de produção orgânica (n=72). As unidades de frango inteiro foram submetidas à lavagem conforme recomendado pela ISO 17604: 2015 e E. coli foi isolada da suspensão de enxágue. Para avaliar o perfil de resistência, as cepas de E. coli foram testadas frente à 12 antimicrobianos pelos testes de microdiluição em caldo ou difusão em disco. Oitenta cepas (40,7%) foram totalmente suscetíveis aos antimicrobianos testados e 23,6% multirresistentes. As maiores frequências de resistência foram observadas frente a tetraciclina (GC=37,5%; GL=34,7%; GO=25%) e trimetoprima (GC=27,8%; GL=34,7%; GO=22,2%). No caso de cepas multirresistentes, GC apresentou 32% (n=23) das cepas com características de multirresistência enquanto os grupos GL e GO apresentaram 22% (n=16) e 17% (n=12), respectivamente. Quanto às cepas totalmente suscetíveis, foi observada uma frequência de 56% de cepas Tsus no grupo orgânico enquanto tal frequência foi de 33% nos grupos GC e GL. Utilizando GC como referência, o modelo de regressão de Poisson demonstrou maior ocorrência de cepas de E. coli totalmente suscetíveis, bem como menores frequências de multirresistência e resistência à ampicilina e ácido nalidíxico no GO. Em GL, apenas a frequência mais baixa de resistência à ampicilina pôde ser demonstrada. Essas observações sugerem que a menor pressão de seleção do uso de antimicrobianos no sistema de cultivo pode se refletir no perfil de resistência das bactérias presentes nos alimentos adquiridos pelo consumidor.

Métricas

Carregando Métricas ...

Biografia do Autor

Tatiana Regina Vieira, Universidade Federal do Rio Grande do Sul

Pos-Doc, Dra, Faculdade de Veterinária, Universidade Federal do Rio Grande do Sul, UFRGS, Porto Alegre, RS, Brasil.

Esther Cavinatto de Oliveira, Universidade Federal do Rio Grande do Sul

Aluna do Curso de Graduação em Biologia, UFRGS, Porto Alegre, RS, Brasil.

Samuel Paulo Cibulski, Universidade Federal da Paraíba

Prof. Dr., Universidade Federal da Paraíba, UFPB, João Pessoa, PB, Brasil.

Mauro Riegert Borba, Universidade Federal do Rio Grande do Sul

Prof. Dr., Faculdade de Veterinária, UFRGS, Porto Alegre, RS, Brasil.

Marisa Cardoso, Universidade Federal do Rio Grande do Sul

Prof. Dr., Faculdade de Veterinária, UFRGS, Porto Alegre, RS, Brasil.

Referências

Abraham, S., O’Dea, M., Sahibzada, S., Hewson, K., Pavic, A., Veltman, T., Abraham, R., Harris, T., Trott, D. J, & Jordan, D. (2019). Escherichia coli and Salmonella spp. isolated from Australian meat chickens remain susceptible to critically important antimicrobial agents. PLoS One, 14(10), e0224281. doi: 10. 1371/journal.pone.0224281

Agyare, C., Boamah, V. E., Zumbi, C. N., & Osei, F. B. (2018). Antibiotic use in poultry production and its effects on bacterial resistance. In Y. Kumar (Ed.), Antimicrobial resistance - a global threat [Online]. London: IntechOpen. doi: 10.5772/intechopen.79371

Barbieri, N. L., Pimenta, R. L., Melo, D. A. de, Nolan, L. K., Souza, M. S. de, & Logue, C. M. (2021). mcr-1 Identified in fecal Escherichia coli and avian pathogenic E. coli (APEC) from Brazil. Frontiers in Microbiology, 12(659613). doi: 10.3389/fmicb.2021.659613

Bitrus, A. A., Chuanchuen, R., & Luangtongkum, T. (2018). Emergence of colistin resistance in extended-spectrum beta lactamase producing Enterobacteriaceae isolated from food animals and its public health implication: a review. Journal of Advanced Veterinary and Animal Research, 5(1), 1-11. doi: 10.5455/ javar.2018.e246

Cardoso, M. (2019). Antimicrobial use, resistance and economic benefits and costs to livestock producers in Brazil. OECD Food, Agriculture and Fisheries Papers, 135, 1-44. doi: 10.1787/27137b1e-en

Clinical and Laboratory Standards Institute (2018). Performance standards for antimicrobial susceptibility testing (28nd ed.). Clinical and Laboratory Standards Institute.

Clinical and Laboratory Standards Institute (2020). Performance standards for antimicrobial susceptibility testing (30nd ed.). Clinical and Laboratory Standards Institute.

Davis, G. S., Waits, K., Nordstrom, L., Grande, H., Weaver, B., Papp, K., Horwinski, J., Koch, B., Hungate, B. A., Liu, C. M., & Price, L. B. (2018). Antibiotic-resistant Escherichia coli from retail poultry meat with different antibiotic use claims. BMC Microbiology, 18(174), 7. doi: 10.1186/s12866-018-1322-5

Demattê, L. C., Fº., & Pereira, G. V. (2017). O mercado de frangos e ovos orgânicos e caipira - potencial de mercado. Anais do Seminário Nordestino de Pecuária - PECNordeste, Fortaleza, CE, Brasil, 21. http:// www.cpmo.org.br/cms/publicacoes/1.pdf

Diaz-Sanchez, S., Moscoso, S., Santos, F. S., Andino, A., & Hanning, I. (2015). Antibiotic use in poultry: a driving force for organic poultry production. Food Protection Trends, 35(6), 440-447. https://www. researchgate.net/publication/282332674_Antibiotic_use_in_poultry_A_driving_force_for_organic_poultry_production

Elumba, Z. S., Allera, M. L. M., & Taganas, R. R. R. (2018). Occurrence and antibiotic sensitivity of Escherichia coli and Salmonella spp. in retail chicken meat at selected markets in Valencia City, Bukidnon, Philippines. Asian Journal of Biological and Life Sciences, 7(2), 53-58. doi: 10.5530/ajbls. 2018.7.4

European Centre for Disease Prevention and Control, European Food Safety Authority & Europe Medicines Agency (2017). ECDC, EFSA and EMA Joint Scientific Opinion on a list of outcome indicators as regards surveillance of antimicrobial resistance and antimicrobial consumption in humans and food‐producing animals. EFSA Journal, 15(10), 70. http://doi.wiley.com/10.2903/j.efsa.2017.5017

European Food Safety Authority & European Centre for Disease Prevention and Control (2018). The European Union summary report on antimicrobial resistance in zoonotic and indicator bacteria from humans, animals and food in 2016. EFSA Journal, 16(2), 270. doi: 10.2903/j.efsa.2018.5182

European Food Safety Authority & European Centre for Disease Prevention and Control (2019). The European Union summary report on antimicrobial resistance in zoonotic and indicator bacteria from humans, animals and food in 2017. EFSA Journal, 17(6), 278. doi: 10.2903/j.efsa.2019.5709

Guenther, S., Falgenhauer, L., Semmler, T., Imirzalioglu, C., Chakraborty, T., Röesler, U., & Roschanski, N. (2017). Environmental emission of multiresistant Escherichia coli carrying the colistin resistance gene mcr-1 from German swine farms. Journal of Antimicrobial Chemotherapy, 72(5), 1289-1292. doi: 10. 1093/jac/dkw585

Hofacre, C., Fricke, J., & Inglis, T. (2013). Antimicrobial use in poultry. In S. Giguère DVM, J. F. Prescott, & P. M. Dowling (Eds.), Antimicrobial therapy in veterinary medicine (pp. 569-588). Wiley Blackwell.

Irrgang, A., Roschanski, N., Tenhagen, B. A., Grobbel, M., Skladnikiewicz-Ziemer, T., Thomas, K., Resler, U., & Kasbohrer, A. (2016). Prevalence of mcr-1 in E. coli from livestock and food in Germany, 2010-2015. PLoS One, 11(17), e0159863. doi: 10.1371/journal.pone.0159863.

Jahantigh, M., Samadi, K., Dizaji, R. E., & Salari, S. (2020). Antimicrobial resistance and prevalence of tetracycline resistance genes in Escherichia coli isolated from lesions of colibacillosis in broiler chickens in Sistan, Iran. BMC Veterinary Research, 16(267), 1-6. doi: 10.1186/s12917-020-02488-z

Kampf, G. (2019). Antibiotic resistance can be enhanced in Gram-positive species by some biocidal agents used for disinfection. Antibiotics, 8(13), 15. doi: 10.3390/antibiotics8010013

Landoni, M. F., & Albarellos, G. (2015). The use of antimicrobial agents in broiler chickens. The Veterinary Journal, 205(2015), 21-27. doi: 10.1016/j.tvjl.2015.04.016

Lentz, S. A. M., Dalmolin, T. V., Barth, A. L., & Martins, A. F. (2021). mcr -1 Gene in Latin America: how is it disseminated among humans, animals, and the environment? Frontiers in Public Health, 9(648940). doi: 10.3389/fpubh.2021.648940

Literak, I., Dolejska, M., Rybarikova, J., Cizek, A., Strejckova, P., Vyskocilova, M., Friedman, M., & Klimes, J. (2009). Highly variable patterns of antimicrobial resistance in commensal Escherichia coli isolates from pigs, sympatric rodents, and flies. Veterinary Microbiology, 15(3), 229-237. doi: 10.1089/ mdr.2009.0913

Lopes, H. P., Costa, G. A., Pinto, A. C. L. Q., Machado, L. S., Cunha, N. C., Nascimento, E. R., Pereira, V. L. A., & Abreu, D. L. C. (2020). Detection of the mcr-1 gene in Enteropathogenic Escherichia coli (EPEC) and Shigatoxigenic E. coli (STEC) strains isolated from broilers. Pesquisa Veterinária Brasileira, 40(3), 165-169. doi: 10.1590/1678-5150-PVB-5983

Magiorakos, A. P., Srinvasan, A., Carey, R. B., Carmeli, Y., Falagas, M. E., Giske, C. G., Harbarth, S., Hindler, J. F., Kaahlmeter, G., Olsson-Liljequist, B., Paterson, D. L., Rice, L. B., Stelling, J., Struelens, M. J., Vatopoulos, A., Weber, J. T., & Monnet, D. L. (2012). Multidrug-resistant, extensively drug-resistant and pandrug-resistant bacteria: an international expert proposal for interim standard definitions for acquired resistance. Clinical Microbiology and Infectious Diseases, 18(3), 268-281. doi: 10.1111/j. 1469-0691.2011.03570.x

Millman, J. M., Waits, K., Grande, H., Marks, A. R., Marks, J. C., Price, L. B., & Hungate, B. A. (2013). Prevalence of antibiotic-resistant E. coli in retail chicken: comparing conventional, organic, kosher, and raised without antibiotics. F1000Research, 2(155), 13. doi: 10.12688/f1000research.2-155.v2

Ministério da Agricultura Pecuária e Abastecimento (2009). MAPA. Instrução Normativa n. 26, de 10 de julho de 2009. Diário Oficial da União, Brasília, DF, Brasil.

Ministério da Agricultura Pecuária e Abastecimento (2016). MAPA. Instrução Normativa n. 45, de 22 de novembro de 2016. Diário Oficial da União, Brasília, DF.

Ministério da Saúde (2019a). MS. Instrução Normativa n. 60, de 23 de dezembro de 2019. Diário Oficial da União, Brasil.

Ministério da Saúde (2019b). MS. RESOLUÇÃO - RDC n. 331, de 23 de dezembro 2019. Diário Oficial da União, Brasil.

Monte, D. F., Mem, A., Fernandes, M. R., Cerdeira, L., Esposito, F., Galvão, J. A., Franco, B. D. G. M., Lincopan, N., & Landgraf, M. (2017). Chicken meat as a reservoir of colistin-resistant Escherichia coli strains carrying mcr-1 genes in South America. Antimicrobial Agents and Chemotherapy, 61(5), e02718 -16. doi: 10.1128/AAC.02718-16

Much, P., Sun, H., Lassnig, H., Koeberl-Jelovcan, S., Schliessnig, H., & Stueger, H. P. (2019). Differences in antimicrobial resistance of commensal Escherichia coli isolated from caecal contents of organically and conventionally raised broilers in Austria, 2010-2014 and 2016. Preventive Veterinary Medicine, 171(2019), 104755. doi: 10.1016/j.prevetmed.2019.104755

Musa, L., Proietti, P. C., Branciari, R., Menchetti, L., Bellucci, S., Ranucci, D., Marenzoni, M. L., & Franciosini, M. P. (2020). Antimicrobial susceptibility of Escherichia coli and ESBL-producing Escherichia coli diffusion in conventional, organic and antibiotic-free meat chickens at slaughter. Animals, 10(1215), 12. doi: 10.3390/ani10071215

Musa, L., Proietti, P. C., Marenzoni, M. L., Stefanetti, V., Kika, T. S., Blasi, F., Magistrali, C. F., Toppi, V., Ranucci, D., Branciari, R., & Franciosini, M. P. (2021). Susceptibility of commensal E. coli isolated from conventional, antibiotic-free, and organic meat chickens on farms and at slaughter toward antimicrobials with public health relevance. Antibiotics, 10(11), 1321. doi: 10.3390/antibiotics10111321

Organisation for Economic Cooperation and Development (2020). Meat consumption (indicator). https:// data.oecd.org/agroutput/meat-consumption.htm

Osman, K. M., Kappell, A. D., Elhadidy, M., ElMougy, F., El-Ghany, W. A. A., Orabi, A., Mubarak, A. S., Dawoud, T. M., Hemeg, H. A., Moussa, I. M. I., Hessain, A. M., & Yousef, H. M. Y. (2018). Poultry hatcheries as potential reservoirs for antimicrobial-resistant Escherichia coli: a risk to public health and food safety. Scientific Reports, 8(5859), 14. doi: 10.1038/s41598-018-23962-7

Perrin-Guyomard, A., Bruneau, M., Houée, P., Deleurme, K., Legrandois, P., Poirier, C., Soumet, C., & Sanders, P. (2016). Prevalence of mcr-1 in commensal Escherichia coli from French livestock, 2007 to 2014. Eurosurveillance, European Centre for Diesease Prevention and Control, 21(6), 1-3. doi: 10. 2807/1560-7917.ES.2016.21.6.30135

Pesciaroli, M., Magistrali, C. F., Filippini, G., Epifanio, E. M., Lovito, C., Marchi, L., Maresca, C., Massacci, F. R., Orsini, S., Scoccia, E., Tofani, S., & Pezzotti, G. (2020). Antibiotic-resistant commensal Escherichia coli are less frequently isolated from poultry raised using non-conventional management systems than from conventional broiler. International Journal of Food Microbiology, 314(2020), 108391. doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.2019.108391

Puangseree, J., Jeamsripong, S., Prathan, R., Pungpian, C., & Chuanchuen, R. (2021). Resistance to widely-used disinfectants and heavy metals and cross resistance to antibiotics in Escherichia coli isolated from pigs, pork and pig carcass. Food Control, 124(107892), 11. doi: 10.1016/j.foodcont.2021.107892

Quinn, J. P., Markey, B. K., Leonard, F. C., Hartigan, P., Fanning, S., & Fitzpatrick, E. S. (2011). Veterinary microbiology and microbial disease (2nd ed.). John Wiley and Sons.

R Core Team (2013). R: A language and environment for statistical computing. http://www.r-project.org/

Rabello, R. F., Bonelli, R. R., Penna, B. A., Albuquerque, J. P., Souza, R. M., & Cerqueira, A. M. F. (2020). Antimicrobial resistance in farm animals in Brazil: an update overview. Animals, 10(552), 43. doi: 10. 3390/ani10040552

Roth, N., Kasbohrer, A., Mayrhofer, S., Zitz, U., Hofacre, C., & Domig, K. J. (2019). The application of antibiotics in broiler production and the resulting antibiotic resistance in Escherichia coli: a global overview. Poultry Science, 98(4), 1791-1804. doi: 10.3382/ps/pey539

Sanchez, H. M., Whitener, V. A., Thulsiraj, V., Amundson, A., Collins, C., Duran-Gonzalez, M., Giragossian, E., Hornstra, A., Kamel, S., Maben, A., Reynolds, A., Roswell, E., Schmidt, B., Sevigny, L., Xiong, C., & Jay, J. A. (2020). Antibiotic resistance of Escherichia coli isolated from conventional, no antibiotics, and humane family owned retail broiler chicken meat. Animals, 10(2217), 17. doi: 10. 3390/ani10122217

Schwaiger, K., Schmied, E. V., & Bauer, J. (2008). Comparative analysis of antibiotic resistance characteristics of Gram-negative bacteria isolated from laying hens and eggs in conventional and organic keeping systems in Bavaria, Germany. Zoonoses and Public Health, 55(7), 331-341. doi: 10. 1111/j.1863-2378.2008.01151.x

Varga, C., Guerin, M. T., Brash, M. L., Slavic, D., Boerlin, P., & Susta, L. (2019). Antimicrobial resistance in fecal Escherichia coli and Salmonella enterica isolates: a two-year prospective study of small poultry flocks in Ontario, Canada. BMC Veterinary Research, 15(464), 10. doi: 10.1186/s12917-019-2187-z

Wang, L. Y. R., Jokinen, C. C., Laing, C. R., Johnson, R. P., Ziebell, K., & Gannon, V. P. J. (2020). Assessing the genomic relatedness and evolutionary rates of persistent verotoxigenic Escherichia coli serotypes within a closed beef herd in Canada. Microbial Genomics, 6(6), e000376. doi: 10.1099/mgen. 0.000376

World Health Organization (2015). Global action plan on antimicrobial resistance. World Health Organization.

World Health Organization (2019). Critically important antimicrobials for human medicine (6nd Revision). World Health Organization.

Xiong, W., Sun, Y., & Zeng, Z. (2018). Antimicrobial use and antimicrobial resistance in food animals. Environmental Science and Pollution Research, 25(19), 18377-18384. doi: 10.1007/s11356-018-1852-2

Yassin, A. K., Zhang, J., Wang, J., Chen, L., Kelly, P., Butaye, P., Lu, G., Gong, J., Li, M., Wei, L., Wang, Y., Qi, K., Han, X., Price, S., Hathcock, T., & Wang, C. (2017). Identification and characterization of mcr mediated colistin resistance in extraintestinal Escherichia coli from poultry and livestock in China. Federation of European Microbiological Societies - Microbiology Letters, 364(24), 6. doi: 10.1093/femsle/fnx242

Zhang, J., Chen, L., Wang, J., Yassin, A. K., Butaye, P., Kelly, P., Gong, J., Guo, W., Li, J., Li, M., Yang, F., Feng, Z., Jiang, P., Song, C., Wang, Y., You, J., Yang, Y., Price, S., Qi, K., Wang, C. (2018). Molecular detection of colistin resistance genes (mcr-1, mcr-2 and mcr-3) in nasal/oropharyngeal and anal/cloacal swabs from pigs and poultry. Scientific Reports, 8(1), 3705. doi: 10.1038/s41598-018-22084-4

Downloads

Publicado

2022-07-14

Como Citar

Vieira, T. R., Oliveira, E. C. de, Cibulski, S. P., Borba, M. R., & Cardoso, M. (2022). Perfil de resistência em Escherichia coli isoladas de carcaças de frango provenientes de sistemas de produção convencional, livre de antibióticos e orgânico. Semina: Ciências Agrárias, 43(5), 2093–2108. https://doi.org/10.5433/1679-0359.2022v43n5p2093

Edição

Seção

Artigos

Artigos mais lidos pelo mesmo(s) autor(es)